Onimusha Dawn of Dreams beginnt etwa 15 Jahre nach der Vernichtung des berüchtigten japanischen Kriegsherrn Oda Nobunaga im Honno-Tempel. Ein weiterer dunkler Schatten liegt nun über Japan, da Nobunagas-Nachfolger Hideyoshi Toyotomi beschlossen hat, sich mit den bösen Genma-Mächten zu verbünden. Schlüpfe in die Rolle von Soki, einem jungen Krieger, der zusammen mit mehreren anderen Kohorten über unglaubliche Macht verfügt, um Hideyoshis Streben nach Macht zu vereiteln. Mit unglaublich detaillierten Grafiken und weitläufigen Umgebungen, die seinen Vorgänger Onimusha übertreffen, enthält Dawn of Dreams wichtige Verbesserungen der Franchise, wie z. B. neue Charakterinteraktionen und weiterentwickelte kooperative Gameplay-Elemente. Mit einem brandneuen Spielsystem können die Spieler jederzeit einen Mitkämpfer auswählen, der Soki im Kampf unterstützt. Sieh zu, wie die beiden ihre Kräfte kombinieren, um ultimative Angriffsbewegungen auszuführen und Feinde zu eliminieren. Darüber hinaus können Spieler ihrem Verbündeten befehlen, zu warten, anzugreifen oder in die Defensive zu gehen. Die Spieler können auch schnell zwischen den beiden Charakteren auf dem Bildschirm wechseln, so dass sie den Partner steuern können, den sie in die Schlacht eskortiert haben, wodurch der Hauptheld in den Verbündetenstatus versetzt wird. Dieses neue System nutzt die Fähigkeiten jedes Charakters und fügt dem Gameplay eine neue Dimension hinzu. Onimusha: Dawn of Dreams verfügt über eine fesselnde Besetzung von Kriegern, jeder mit seinen eigenen einzigartigen Fähigkeiten, Angriffen und Handlungen, einschließlich Soki mit seinem Breitschwert, das bei den Oni als die letzte Hoffnung der Welt gegen die Genma angesehen wird und dessen Macht möglicherweise die größte Bedrohung der Menschheit sein könnte: Akane kann die Macht ihres Oni-Auges entfesseln, das ihr verschiedene Spezialfähigkeiten verleiht. Ihre Beherrschung der Kampfkünste verleiht ihr zusätzliche Mobilität, um ihr Schwert schnell und anmutig zu führen.